ก่อนหน้าปี พ.ศ. 1783 แบร็สต์ไม่ได้เป็นที่รู้จักมากนัก จนกระทั่งเคานต์แห่งลียงยกให้ฌ็องที่ 1 ดยุกแห่งเบรอตาญ ต่อมาในปี พ.ศ. 1885 ฌ็องที่ 4 ได้ส่งมอบแบร็สต์ให้กับอังกฤษซึ่งยึดครองไว้จนกระทั่งปี พ.ศ. 1940 ความสำคัญของแบร็สต์ในช่วงยุคกลางมีมากจนทำให้เกิดคำพูดที่ว่า "ไม่มีดยุกแห่งเบรอตาญคนใด ที่ไม่ใช่ลอร์ดของแบร็สต์" ด้วยการอภิเษกสมรสระหว่างพระเจ้าฟร็องซัวที่ 1 แห่งฝรั่งเศส กับพระราชินีโกลด พระธิดาในแอนน์แห่งบริตานี สมเด็จพระราชินีแห่งฝรั่งเศส ทำให้แบร็สต์กลายเป็นดินแดนภายใต้การปกครองของฝรั่งเศส ความได้เปรียบของแบร็สต์ในฐานะเมืองท่าเรือเดินทะเลเป็นที่ยอมรับครั้งแรกโดยพระคาร์ดินัลรีเชอลีเยอ ผู้สร้างท่าเทียบเรือไม้ในปี พ.ศ. 2174 ซึ่งเวลาต่อมาได้กลายเป็นฐานที่มั่นของทัพเรือฝรั่งเศส หลังจากนั้น ฌ็อง-บาติสต์ กอลแบร์ รัฐมนตรีกระทรวงการคลังในรัชสมัยพระเจ้าหลุยส์ที่ 14 ได้สร้างท่าเรือใหม่ด้วยการก่ออิฐ ต่อด้วยการสร้างป้อมปราการโดยโวบ็อง ในระหว่างปี พ.ศ. 2223 – 2231 ความสำคัญของเมืองในฐานะที่มีปราการทางทะเลที่แน่นหนา สามารถป้องกันข้าศึกได้ดำเนินมาต่อเนื่องจนถึงศตวรรษที่ 18 ในปี พ.ศ. 2237 กองเรือรบภายใต้บัญชาการของลอร์ดเบิร์กลีย์แห่งอังกฤษ ได้พ่ายแพ้อย่างสิ้นเชิงในการมาโจมตีแบร็สต์

ระหว่างสงครามโลกครั้งที่ 1 ปี พ.ศ. 2460 แบร็สต์ถูกใช้เป็นท่าขึ้นฝั่งของกองทหารหลายพันนายที่เดินทางมาจากสหรัฐอเมริกา เพื่อผ่านไปยังแนวด้านหน้าของสนามรบ[3] ต่อเนื่องมาจนถึงช่วงสงครามโลกครั้งที่ 2 เยอรมันใช้แบร็สต์เป็นฐานขนาดใหญ่ของเรือดำน้ำ หลังจากการบุกครองนอร์ม็องดี ของฝ่ายสัมพันธมิตรในปี พ.ศ. 2487 การต่อสู้ที่แบร็สต์ถือเป็นสมรภูมิรบที่ดุเดือดที่สุดของแนวรบด้านตะวันตก เมืองเกือบทั้งหมดถูกทำลาย ภายหลังสงครามเสร็จสิ้น รัฐบาลของเยอรมันตะวันตกต้องจ่ายเงินจำนวนมหาศาลหลายพันล้านดอยช์มาร์ค เป็นค่าปฏิกรรมสงครามให้กับแบร็สต์ เพื่อชดเชยความเสียหายที่เกิดขึ้นกับเมือง ปัจจุบันพื้นที่ขนาดใหญ่หลายแห่งและอาคารถูกสร้างขึ้นใหม่ด้วยหินแกรนิตและคอนกรีต และฐานทัพเรือของฝรั่งเศสกลายเป็นศูนย์ฝึกอบรม[4]

ในปี พ.ศ. 2515 กองทัพเรือฝรั่งเศสทำพิธีเปิดฐานทัพเรือดำน้ำอาวุธนิวเคลียร์อย่างเป็นทางการที่เกาะลงก์ (Île Longue) ในอาณาเขตของแบร็สต์ ซึ่งยังคงเป็นฐานที่มั่นสำคัญของเรือดำน้ำขีปนาวุธนิวเคลียร์ของฝรั่งเศสมาจนถึงปัจจุบัน